Reportagem
edição 78 - Novembro 2008
O admirável mundo das cobras-cegas
A biologia desses anfíbios é tão desconhecida que certos detalhes básicos, como os relacionados ao comportamento das mães durante o cuidado parental nunca foram avaliados
por Carlos Jared e Marta Maria Antoniazzi
ANFÍBIOS, de que as cecílias (cobras-cegas) são parte, foram os primeiros vertebrados a trocar o mundo das águas pela terra firme. Os registros mais antigos dessa mudança recuam a mais de 360 milhões de anos. Atualmente os anfíbios se agrupam em três ordens.
Ao final do revolucionário A origem das espécies Charles Darwin afirma que existe uma grandeza na visão evolucionista da vida. O acesso a essa grandeza seria a contemplação das “infinitas formas de grande beleza” que evoluíram – e continuam a evoluir – a partir de um ancestral muito simples. Essa afirmação, além de demonstrar a sensibilidade poética de Darwin, é de grande profundidade e nos remete aos fundamentos da morfologia dos seres vivos. O conceito da existência de uma linhagem – ou linhagens – de seres vivos transformando-se ao longo das gerações faz uma grande diferença na maneira de enxergar o mundo. A forma das espécies atuais reflete as mudanças sofridas ao longo de sua história evolutiva.

De todos os grupos dos seres vivos, talvez o que mais nos chame a atenção seja o dos vertebrados. Nós, os seres humanos, como mamíferos, partilhamos uma mesma origem com os peixes, anfíbios, répteis e aves. Pode-se afirmar que esses tipos de vertebrados são “variações sobre o mesmo tema”. Foi o interesse por esse tema – ou “design” – que nos conduziu ao estudo da morfologia dos anfíbios e répteis adaptados à vida no ambiente subterrâneo – ou fossório. A colonização desse tipo de ambiente, através das gradativas mudanças corporais e comportamentais, é um bom exemplo para demonstrar a plasticidade das espécies. E um dos aspectos mais interessantes da dinâmica do processo evolutivo é o fato de que várias adaptações de forma e função repetiram-se, independentemente, em diferentes grupos de seres vivos. Por exemplo, para o deslocamento fluido e eficiente no ambiente subterrâneo, é importante que não se tenha patas. Os atuais vertebrados fossórios eram inicialmente tetrápodos e, ao longo do processo de colonização do mundo subterrâneo, perderam seus membros. Parte dos cientistas acreditam que essa tenha sido a origem das serpentes a partir dos lagartos, e que, posteriormente, voltaram a colonizar – já sem as patas – o ambiente terrestre. Mas, além das serpentes, encontram-se lagartos, anfisbenas e anfíbios ápodos. O corpo anelado é um outro exemplo de adaptação presente em alguns vertebrados fossórios de várias linhagens, mas também nas minhocas. Esse tipo de corpo deve ter sido selecionado como o mais eficiente para a fossorialidade, já que facilita o deslocamento no solo, pois os seus anéis se apóiam firmemente, atritando contra as paredes dos túneis.

Os anfíbios foram os primeiros vertebrados a conquistar o ambiente terrestre. Os registros mais antigos datam da era Paleozóica, no período Devoniano, há mais de 360 milhões de anos. Atualmente a classe Amphibia agrupa três ordens: Anura, representada pelos sapos, rãs e pererecas, Urodela (ou Caudata), compreendendo as salamandras e tritões, e Gymnophiona (ou Apoda), representada pelas cecílias, também conhecidas popularmente como cobras-cegas. Aliás, o nome cecília é originário do latim caecus = cego, o que dá pleno sentido ao seu nome popular.
DENTIÇÃO FETAL, em imagem que ajudou a decifrar enigma da cobra-cega
A idéia popular de que os anfíbios têm vida dupla – como indica o nome do grupo, em grego –, em referência à fase aquática de girino e à terrestre de adulto, é relativamente errônea. Muitos grupos vivem fora do ambiente aquático, incluindo as cecílias, cujo desenvolvimento embrionário se processa totalmente dentro do ovo. Entretanto, os anfíbios, em geral, são animais que apresentam dependência senão da água, pelo menos do ambiente úmido. Pode-se afirmar que, em função da sua história evolutiva, são animais que permanecem aprisionados entre a água e a terra. Essa dependência da água permeia toda a vida desses animais, refletindo no seu relacionamento com o meio ambiente. Nos anfíbios, a pele é de fundamental importância para a maioria das atividades vitais, atuando, principalmente, na respiração, defesa contra predadores e microrganismos. Essa pele é bem glandular, apresentando dois tipos básicos de glândulas, as mucosas e as granulosas. As mucosas secretam o muco, o que torna a pele dos anfíbios úmida, favorecendo as trocas gasosas. Assim, uma boa parte da respiração deles é cutânea, existindo até espécies, como salamandras, desprovidas de pulmões. As glândulas granulosas – ou glândulas de veneno – são responsáveis pela defesa química passiva, secretando substâncias tóxicas para predadores ou microrganismos. Já que a pele é um constante meio de cultura de bactérias e fungos, os anfíbios devem ter desenvolvido substâncias para eliminar ou conter a flora cutânea indesejada. É bem provável que seja por esse motivo que, com as modernas técnicas químicas de separação de substâncias, vem aumentando rapidamente o número de compostos antibióticos – particularmente peptídicos – descobertos na pele desses animais.

Das três ordens de anfíbios, a Gymnophiona é a menos conhecida em todos os aspectos biológicos. Até o momento, são conhecidas 174 espécies de cobras-cegas, o que representa menos de 3% dos outros 6.347 anfíbios anuros e urodelos listados por Darrel Frost no seu respeitado site sobre a sistemática dos anfíbios atuais. A maioria dessas espécies habita a região tropical da América, África e Ásia. Segundo a Sociedade Brasileira de Herpetologia, o Brasil tem 27 espécies de Gymnophiona, o que representa em torno de 15% da fauna mundial. A distribuição atual das cecílias sugere que seu grupo deve ter surgido durante a existência do supercontinente Gondwana, que englobava principalmente a América do Sul, África, Índia, Antártida e a Oceania.
Estrutura é fundamental para retirada de pele do corpo materno. Combinada com secreção rica em lipídios, pele é fonte de alimentos durante estágio inicial da vida.
Em contraposição a essa distribuição, explica-se a exigüidade de espécies no grupo como uma conseqüência da sua adaptação ao ambiente fossório que, em comparação com o terrestre, aéreo ou aquático, parece ser muito restritivo em relação à especiação. Assim, apesar de existirem espécies que também habitam os ambientes aquáticos e semi-aquáticos, os Gymnophiona são considerados anfíbios primariamente fossórios. São cegos, pelo menos para a formação de imagens, pois, apesar de apresentarem olhos diminutos e possivelmente pouco funcionais, possuem células que reconhecem luz. No entanto, compensando a falta de visão – perfeitamente dispensável no ambiente em que vivem – são os únicos vertebrados munidos de tentáculos, órgãos mecano e quimiotácteis. Alguns naturalistas já os chamaram, de maneira apropriada, de “mineiros cegos”. Assim, pelo que se depreende, o mundo desses animais é formado por sensações de cheiros e vibrações, com todo o corpo atuando como um grande ouvido, já que são extremamente sensíveis ao mais mínimo toque. Em relação à reprodução, é o único anfíbio com órgão copulador, constituído pela eversão do final do intestino, que se transforma em um tipo de “pênis”, chamado phallodeum. Essa deve ser uma adaptação à falta de patas, já que esse tipo de pênis funciona também como órgão para a apreensão da fêmea. São conhecidas espécies de cecílias vivíparas e ovíparas, sendo que estas últimas desenvolvem um intenso cuidado parental, já descrito desde meados do século 19.

Nutrição Embrionária
Na maioria dos vertebrados é o vitelo que fornece o alimento usado durante o desenvolvimento dos embriões. Entretanto, também já foram descritas outras formas de nutrição embrionária. Uma delas é particularmente interessante e ocorre em algumas cecílias vivíparas. Em certas espécies as larvas podem passar até um ano no oviduto materno. Nos primeiros três meses alimentam-se do vitelo do próprio ovo. A partir daí, quando a reserva alimentícia se esgota, ingerem o “leite uterino”, secreção nutritiva produzida pela parede do seu útero. Esses filhotes – na realidade, embriões – apresentam uma dentição fetal especializada na retirada da secreção rica em lipídios e material celular. A permanência no útero depende das condições do meio, que podem não ser favoráveis.

No final dos anos 80, o cientista americano Ronald Nussbaum, da University of Michigan, e conhecido especialista em sistemática de anfíbios Gymnophiona, analisando uma larva de uma cobra-cega ovípara equatoriana observou dentes muito semelhantes aos das espécies vivíparas. Esses dentes provocaram certa confusão, porque contrariavam o que se conhecia da biologia reprodutiva dos Gymnophiona. Nussbaum, entretanto, manteve essa informação à mão, disponível para um possível uso.
A BIOLOGIA BÁSICA da cobra-cega permaneceu desconhecida durante longo tempo. Não se compreendia o processo de alimentação dos filhotes que permanecem em movimento constante sobre o corpo da fêmea que se mantém aparentemente inativo.
A espécie Siphonops annulatus é, de longe, a mais conhecida na América do Sul e, possivelmente, em todas as coleções zoológicas do mundo. Seu nome é muito significativo e faz alusão ao corpo em forma de cano – siphon – e anelado – annulatus. Foi cientificamente descrita em 1820 por Johann Christian Mikan, um dos cientistas que, como Spix e Martius, participaram da expedição científica austríaca associada à vinda da imperatriz Leopoldina. Por sua excentricidade esse anfíbio vem, desde então, despertando o interesse de gerações de naturalistas que trabalharam com a anfíbiofauna brasileira. No século 19, Emílio Goeldi estudou-o, descrevendo, em um desenho clássico, as brânquias em forma de lençol das larvas ainda no interior do ovo. Mais recentemente, em meados do século passado, o atuante cientista da Universidade de São Paulo (USP), Paulo Sawaya – e sua irmã Alzira Sawaya –, também trabalharam com a espécie, um dos representantes dos “sapos sem patas”, como dizia o velho professor em tom jocoso.

Em um de seus trabalhos de 1940, estudando a pele e as secreções das glândulas de veneno, Sawaya demonstrou as propriedades tóxicas de um composto, de origem protéica, irritante da mucosa nasal, que chamou de siphonopsina. Sawaya relatava que não tinha dificuldades de coletar esses animais, pois os encontrava com muita facilidade nos arredores da cidade de São Paulo, em seu sítio em Cotia, onde “brotavam do chão”. Rodolpho von Ihering, fundador do Museu de Zoologia da USP e um dos expoentes dos estudos zoológicos no Brasil, foi também interessado pelos Gymnophiona e relata que uma outra espécie de Siphonops (o S. paulensis) era muito freqüentemente encontrada na colina do “Ypiranga”, possivelmente próximo ao museu. A realidade atual em relação à distribuição desses animais é bem diferente. Ainda que não se possa dizer que estão extintos, demonstram presença esparsa, concentrando-se principalmente nos remanescentes de matas.

Grupo de Trabalho
Trabalhamos no Laboratório de Biologia Celular do Instituto Butantan. Juntamente com vários outros pesquisadores constituímos um grupo de estudo interessado na morfologia da pele em geral e das glândulas de veneno de répteis e anfíbios. Nessas pesquisas tentamos dar um tratamento integrado a esse estudo, colocando-o no contexto da biologia e da história natural dos animais. Com a eficiente ajuda dos cientistas do Centro de Pesquisas do Cacau (Cepec-Ceplac), do Ministério da Agricultura, desde meados da década de 80 estudamos a fauna herpetológica envolvida com a lavoura cacaueira, em Ilhéus e Itabuna, na Bahia. Assim, foi nessa região que pudemos desenvolver um contato próximo com o Siphonops annulatus, que vive por lá em relativa abundância. Era exatamente o que esperávamos, já que esse encontro se encaixava perfeitamente em nossos interesses de estudo na adaptação morfológica ao ambiente fossório. Durante várias viagens pudemos então conviver com a espécie, observando a sua distribuição na mata, o seu comportamento de defesa, alimentação e de cuidado parental.
COBRA-CEGA geralmente é encontrada em ambientes cultivados pelo homem. Fêmeas colocam, em geral, de 8 a 15 ovos em câmaras subterrâneas, ou no interior de troncos de árvores em decomposição. Embriões têm desenvolvimento direto e são cuidados até a fase de filhotes.
A espécie pertence à família Caeciliidae – uma das cinco que compõem a ordem Gymnnophiona –, tem hábitos totalmente fossórios com ampla distribuição na América do Sul, com comprimento de cerca de 50 cm e número de anéis variando de 85 a 95. Sua cor é plúmbeo-azulada, com anéis claros e bem marcados. É encontrada desde regiões muito úmidas de mata até áreas abertas como cerrado e até mesmo na caatinga. É também facilmente encontrada em ambientes antropogênicos como áreas rurais e plantações. Coloca, em geral, de 8 a 15 ovos em câmaras subterrâneas ou no interior de troncos de árvore em decomposição. Os embriões têm desenvolvimento direto e recebem o cuidado da fêmea desde a postura dos ovos até a fase em que os filhotes conquistam independência. Nossas observações, tanto no campo quanto em cativeiro, revelaram também que os recém-nascidos são despigmentados e muito frágeis, permanecendo com a fêmea que, durante todo o período do cuidado parental, não se alimenta.

Talvez a observação mais importante durante os primeiros anos desse convívio tenha sido feita comparando-se a aparência do animal – particularmente das fêmeas – ao longo do ano. Observou-se que durante todo o período de cuidado parental a pele da mãe muda totalmente de cor. Passa do plúmbeo-azulado escuro para uma cor cinza, bem opaca e leitosa. De início, avaliamos que essa deveria ser uma descoberta importante, já que nunca havia sido descrito dimorfismo sexual nas cecílias. Era claro que esse tipo de dimorfismo estava associado à manutenção dos filhotes junto à mãe. Fizemos alguns experimentos simples, que, entretanto, nos deram respostas significativas. No terrário, onde mãe e ninhada eram mantidos, sempre que se afastava, um filhote retornava rapidamente para perto do grupo, sob cuidado materno. Perguntamo-nos, então, se a cor da pele estaria relacionada com a secreção de algum tipo de substância como feromônios, usados na comunicação química. Feromônios seriam muito bem-vindos a animais cegos, principalmente durante essa fase reprodutiva, inicialmente na procura do parceiro e, posteriormente, na agregação dos filhotes.

Detalhes Desconhecidos
A biologia desses anfíbios é tão desconhecida que detalhes básicos relativos ao comportamento das mães durante o cuidado parental nunca foram avaliados. Por exemplo, nunca se elucidou o meio como as fêmeas alimentam os filhotes. Além disso, é notório o fato de os filhotes estarem em constante movimentação sobre o corpo enrodilhado da fêmea, que se mantém aparentemente inativa, enquanto eles crescem rapidamente.
No início da década de 90 recebemos a visita em nosso laboratório do pesquisador britânico Mark Wilkinson, do Museu de História Natural de Londres e ligado ao pesquisador americano Ronald Nussbaum, que, dentre outras várias produções, notou os dentes fetais na cecília ovípara equatoriana. Na época Wilkinson estava iniciando sua brilhante carreira com os anfíbios, em trabalhos versando sobre sistemática e biologia das cecílias.

O caminho estava trilhado. Wilkinson foi informado sobre a mudança de cor nas fêmeas durante o cuidado parental, e sobre nossa suspeita de que o fenômeno poderia estar relacionado a algum tipo de secreção cutânea. Em visita a Nussbaum, Wilkinson comentou essas nossas observações. A peça faltante do quebra-cabeças foi então encontrada. Os dentes da cecília ovípara tinham uma função! Da mesma forma que auxiliavam na alimentação das cecílias vivíparas no interior do útero, serviam também para retirar o alimento da pele das fêmeas ovíparas, de forma semelhante à amamentação nos mamíferos.

Com todas essas conclusões já elaboradas, Wilkinson, nas suas várias viagens de coleta de cecílias pelos trópicos, constatou esse mesmo fenômeno em uma espécie da costa leste africana, junto ao oceano Índico. A Boulengerula taitanus, da Tanzânia, mostrou o mesmo tipo de dentição fetal e a mesma forma de alimentação dos filhotes. Dessa vez, esse comportamento de alimentação, ao qual denominamos dermatofagia, foi filmado por Alexander Kupfer, integrante da equipe do Museu de História Natural de Londres, que, na época, fazia o seu pós-doutorado com Wilkinson. Foram observados alguns detalhes que elucidaram ainda mais como ocorre esse comportamento. Os filhotes se movem por cima e ao redor da fêmea, pressionando sua cabeça contra o corpo materno, abrindo e fechando a boca e usando a mandíbula para descamar e ingerir a pele. Aumentam até 11% do seu comprimento por semana.

Filhotes coletados no campo apresentam conteúdo estomacal constituído apenas de monocamadas de pele, sugerindo que essa seja sua única fonte de alimento. Dessa forma, esse tipo de alimentação deve envolver variadas adaptações morfológicas, fisiológicas e comportamentais, tanto por parte da mãe como dos filhotes. É importante ressaltar que a camada mais superficial da pele – o estrato córneo – de vários vertebrados descama periodicamente. Alguns anfíbios, como os sapos, rãs e pererecas costumam comer essa camada, portadora de nutrientes que poderiam ser desperdiçados. Em relação à Boulengerula taitanus, um estudo morfológico e bioquímico da pele de fêmeas durante o cuidado parental demonstrou que a mudança de cor está relacionada com a abundância cutânea temporária de lipídios e proteínas. As observações sobre a dermatofagia nessa espécie africana nos proporcionaram uma publicação na revista Nature, em abril de 2006.
Ao mesmo tempo que o grupo de Mark Wilkinson trabalhava na África, atuávamos com nossas cecílias na Bahia. Além das informações obtidas nas expedições, atuamos também no desenvolvimento de métodos de adaptação desses animais em cativeiro. Nosso laboratório talvez seja um dos únicos do mundo com toda a infra-estrutura para a manutenção e criação de cecílias. Finalmente, com a ajuda de uma equipe altamente especializada da BBC, liderada pela produtora Hilary Jeffkins, assistente de David Attenborough, conseguimos filmar a dermatofagia na nossa espécie Siphonops annulatus, em ambiente com as condições semelhantes às naturais. Foi um trabalho intenso de dez dias, quando a equipe, para não perder o mínimo detalhe, acompanhou as ninhadas 24 horas por dia.

O resultado foi surpreendente! Com o auxílio de seus dentes especializados, os filhotes arrancam com voracidade a pele da mãe a cada 3 dias e durante somente alguns minutos. Ainda, para a surpresa de todos, com uma freqüência bem maior, os filhotes se agregam em torno da cauda da fêmea sugando avidamente uma secreção viscosa que a mãe libera pela abertura cloacal. Essa nova descoberta abre um rico leque de interpretações sobre os fenômenos associados à dermatofagia. É possível que a mãe, através dessa secreção, forneça energia constante para os filhotes, já que a pele oferece somente proteínas e lipídios e com intervalos de tempo muito longos.

Em relação à origem dos vertebrados e à distribuição das cecílias no mundo, pode-se supor que a dermatofagia é um fenômeno muito antigo. Sendo a Boulengerula taitanus africana e o Siphonops annulatus sul-americano, pode-se estimar, através do tempo em que houve a separação dos continentes, que esse fenômeno deva ter mais de 100 milhões de anos. Não seria surpreendente que fosse também observado em espécies da Índia e do Sudeste Asiático. Essas observações e suposições foram publicadas recentemente na revista inglesa Biology Letters. Essa publicação está perfeitamente adaptada aos nossos objetivos de estudar as adaptações dos vertebrados ao ambiente fossório. Dessa maneira, pudemos desvendar mais uma função para a pele dos anfíbios, escondida nesses animais crípticos.
CONCEITOS-CHAVE
- Os animais vertebrados fossórios inicialmente eram tetrápodos. Ao longo do processo de colonização do mundo subterrâneo perderam seus membros. Acredita-se que as serpentes tenham essa origem.

- Anfíbios foram os primeiros vertebrados a conquistar o ambiente terrestre, há mais de 360 milhões de anos. Cobras-cegas integram a classe Gymnophiona e até recentemente tinham sua biologia quase desconhecida.

- No final dos anos 80 a descoberta de dentes em larvas de cobra-cega levantou uma questão que ficou sem resposta até recentemente, quando se descobriu que este é um recurso alimentar a partir da retirada de pele do corpo da mãe.
—Os editores
PARA CONHECER MAIS
An appreciation of the physiology and morphology of the Caecilians (Amphibia: Gymnophiona). Carlos Jared, C. A. Navas, e R. C. Toledo, Comparative Biochemistry and Physiology, vol. 123, págs. 313-328, 1999.

Parental investment by skin feeding in a caecilian amphibian. Alexander Kupfer, Hendrik Müller, Marta M. Antoniazzi, Carlos Jared, Hartmut Greven, Ronald A. Nussbaum, Mark Wilkinson, em Nature, vol. 440, págs. 926-929; 13 de abril de 2006.

One hundred million years of skin feeding? Extended parental care in a Neotropical caecilian (Amphibia: Gymnophiona). M. Wilkinson, A. Kupfer, R. Marques-Porto, H. Jeffkins, M. M. Antoniazzi e C. Jared, Biology Letter, vol. 4, págs. 358-361, 2008.

A vida dos vertebrados, Pough F.H., C.M. Janis e J. B. Heiser, 4a ed., Atheneu, 2008.
Carlos Jared e Marta Maria Antoniazzi Carlos Jared é pesquisador do Laboratório de Biologia Celular do Instituto Butantan. Fez o doutorado em morfologia na Escola Paulista de Medicina (Unifesp) e o pós-doutorado em zoologia no Departamento de Zoologia da USP. Marta Maria Antoniazzi é pesquisadora e diretora do Laboratório de Biologia Celular do Instituto Butantan. Doutorou-se em Biologia Celular no Departamento de Genética e Biologia Evolutiva da USP. Ambos estão envolvidos no estudo da pele e dos anexos cutâneos de anfíbios e répteis brasileiros. Uma das linhas de pesquisa que desenvolvem está relacionada às adaptações morfológicas à vida, em ambientes de difícil colonização. Nesse contexto procuram entender o modo como a evolução molda o corpo de animais, atingindo soluções semelhantes por diferentes meios.
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